Ploidy drive in fungal microbes: an evolutionary mystery waiting to be solved

A talk I presented at the 2017 Society for the Study of Evolution meeting in Portland Oregon in the Convergent/Parallel Evolution session.

Transcript

1. Aleeza Gerstein Banting Postdoctoral Fellow, The University of Minnesota Ploidy drive in fungal microbes: an evolutionary mystery waiting to be solved Meleah Hickman (Emory) Kirsten Nielsen (UMN) Judith Berman (TAU) Sally Otto (UBC)
2. Ancient polyploidization events ( ) are common throughout the eukaryotes Teleost fish Seed plants Angiosperms Saccharomyces Campbell et al. (2016) American Naturalist
3. Rapid evolution of genome size in yeast Aleeza Gerstein & Sally Otto University of British Columbia Society for the Study of Evolution June 2005 4:00am, bar closing time in Fairbanks Denali National Park
4. • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • 0 200 400 600 800 1800 Rich medium • • • tetraploid diploid haploid • • • • • • • • • as[, "Genome.Size"] • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • 0 200 400 600 800 1800 Time (generations) Salt−stressed medium Salt-stressed medium × 10 × 10 × 10 Test the influence on ploidy on the rate of adaptation • • • • • • • • • 1C 2C 3C 4C • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • 0 200 400 600 800 1800 Rich medium • • • tetraploid diploid haploid • • • • • • • • • as[, "Genome.Size"] • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • 0 200 400 600 800 1800 Time (generations) Genome size Salt−stressed medium • • • • • • • • • 1C 2C 3C 4C • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • 0 200 400 600 800 1800 Rich medium • • • tetraploid diploid haploid • • • • • • • • • as[, "Genome.Size"] • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • 0 200 400 600 800 1800 Time (generations) Genome size Salt−stressed medium Gerstein et al. (2006) PLoS Genetics
5. Gerstein et al. (2006) PLoS Genetics Ploidy transitions during S. cerevisiae experimental evolution • • • • • • • • • 1C 2C 3C 4C • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • 0 200 400 600 800 1800 Rich medium • • • tetraploid diploid haploid • • • • • • • • • as[, "Genome.Size"] • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • 0 200 400 600 800 1800 Time (generations) Genome size Salt−stressed medium
6. Baseline ploidy transitions are pervasive during evolution of fungal microbes Aspergillus nidulans (2N→1N) Schoustra et al., 2007 Candida albicans (1N,4N→2N) Hickman et al., 2015, Gerstein et al., 2017 Gerstein et al., 2006, Gresham et al., 2008, Voordeckers et al., 2015; Venkataram et al., 2016 Candida tropicalis (4N→2N) Seervai et al., 2013 Schizosaccharomyces pombe (2N→1N) Perrot et al., pers comm Cryptococcus neoformans (4N+→1N) Gerstein, Fu et al., 2015 Saccharomcyes cerevisiae (1N,3N,4N→2N)
7. “Ploidy drive”: the force acting on a lineage to revert back to its baseline ploidy level Gerstein et al. (2017) Evolution Campbell et al. (2016) American Naturalist
8. “Ploidy drive”: the force acting on a lineage to revert back to its baseline ploidy level
9. Who? Ploidy drive occurs within divergent fungal taxa. Fedorova et al. (2008) PLoS Genet. polyploidization hybridization Albertin & Marullo (2012) Proc. Roy. Soc. ploidy drive observed
10. a/a / a/a// a a/ What? Both genome size increases and decreases, towards baseline ploidy. 1N 2N 4N
11. Where? In a diversity of environments.
12. Batch/serial culture Continuous culture Mutation accumulation Where? During different experiment types and evolution at different populations sizes.
13. When?Rate of approach to diploidy depends on Gerstein et al. (2006) PLoS Genetics Gerstein et al. (2017) Evolution Saccharomyces cerevisiae Candida albicans the species and environment. • • • • 0.00 0.05 0.10 0.15 0.20 rich medium salt−stressed • • haploids tetraploids rich medium N−deprivation P−deprivation • • • rate of convergence to diploidy (genome size change/generation) 0.0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 0.6
14. Aspergillus nidulans: < 3000 generations Schoustra et al., 2007 Candida albicans: < 200 generations Hickman et al., 2015 Saccharomcyes cerevisiae: < 100-1000 generations Gerstein et al., 2006, Gresham et al., 2008, Voordeckers et al., 2015; Venkataram et al., 2016 Candida tropicalis: < 300 generations Seervai et al., 2013 Cryptococcus neoformans: < 10 generations Gerstein, Fu et al., 2015 When? Within ten to a few thousand generations.
15. When?Quickly, compared to the efficacy of selection. • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 required fitness benefit (s) Time to reach 50% frequency (generations) • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • dominance h=1 h=0.5 h=0.25 0 50 100 150 200 • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • 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• • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • Gerstein et al. (2010) J Evol Biol Reduction can not be happening one chromosome at a time.
16. Decreased size: “parasexual cycle” or “concerted chromosome loss” Increased size: endoreplication a/a / a/a// a a/ How?
17. How? Mitosis doesn’t involve the pairing of chromosomes, so how do they drop down in a concerted fashion? Role for mitotic recombination? Errant meiosis-like events?
18. Why?
19. Why?
20. Candida albicans: ploidy diversity under stress Anja Forche, Meleah Hickman, Judith Berman Ploidy diversity exists within populations Cryptococcus neoformans: ploidy diversity in the lung Okagaki (2010) PLoS Pathogens in#vitro in#vivo Ploidy Clinical+ 8.0 6.0 4.0 2.0 0.0 ++stress with+Anja+Forche+and+Darren+Abbey Candida&albicans!ploidy!variation 1N macrophage titan (4N+)
21. Why? Gerstein & Otto (2011) PLoS One •• • • • • • • • • • • • • • • • •• • • • •• • • • • • • • • • • • • • • • • • •• • • • • • •• • • • • • • •• • • • • • •• • • • • • • • • •• • • • • •• • • •• • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • •• • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • •• • • •• • • • • • • • • • • •• • • • • • •• • • • • • • •• • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • •• • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • Genome Size 0 200 400 600 800 1000 1200 1400 1600 1800 0 50 100 150 200 • • haploid diploid Expect fitness benefits to the ancestral state
22. Why? •• • • • • • • • • • • • • • • • •• • • • •• • • • • • • • • • • • • • • • • • •• • • • • • •• • • • • • • •• • • • • • •• • • • • • • • • •• • • • • •• • • •• • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • •• • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • •• • • •• • • • • • • • • • • •• • • • • • •• • • • • • • •• • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • •• • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • Genome Size 0 200 400 600 800 1000 1200 1400 1600 1800 0 50 100 150 200 • • haploid diploid Gerstein & Otto (2011) PLoS One Expect fitness benefits to the ancestral state
23. Why? •• • • • • • • • • • • • • • • • •• • • • •• • • • • • • • • • • • • • • • • • •• • • • • • •• • • • • • • •• • • • • • •• • • • • • • • • •• • • • • •• • • •• • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • •• • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • •• • • •• • • • • • • • • • • •• • • • • • •• • • • • • • •• • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • •• • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • • Genome Size 0 200 400 600 800 1000 1200 1400 1600 1800 0 50 100 150 200 • • haploid diploid Gerstein & Otto (2011) PLoS One • • • • • • • • • • • • 1350gen diploid colonies −0.2 −0.1 0.0 0.1 Change in diploid frequency against haploid population • 1350gen 2N pop • 1550gen 2N pop Yet we have not identified a fitness advantage.
24. Furthermore, haploids adapt faster than diploids! Why? Gerstein et al. (2011) JEB Gerstein et al. (2006) PLoS Genetics
25. “Ploidy drive”: the force acting on a lineage to revert back to its baseline ploidy level - fungal genomes are labile and incredibly tolerant of karyotypic variation - role for mutation and selection: selection: rate depends on environment and genetic background mutation: diploids arise during MA at low population sizes; diversity of diploid phenotypes - suggests novel mitotic cell cycle control mechanism(s) waiting to be discovered in fungi
26. ploidy drive https://what-if.xkcd.com/127/
27. Undergraduates: UBC: Mohammed Mandegar & Lesley Cleathero UMN: Suzie Lim Acknowledgements Fellowship support: Research funding: